Asexuality is predicted to have profound genome-wide consequences due to the absence of recombination and need of chromosomal pairing. The predicted consequences of this include: accumulation of deleterious mutations, divergence between haplotypes, changes in the dynamics of transposable elements and genomic rearrangements. Numerous case studies of individual asexual animals have tested these predictions on a genome scale, but usually only in a single asexual lineage. Several of the studied asexual genomes carried peculiar genomic features such as high rates of acquired genes via horizontal gene transfer.
However, it is unclear whether the results of these studies are lineage-specific or general consequences of asexuality. In this thesis I address these gaps in three studies. i) We reanalyzed published genomes of 24 asexual animals and found that not a single genome feature is systematically replicated across a majority of these species, suggesting that there is no genomic feature characteristic of asexuality. We found that high heterozygosity levels characterized only asexuals of hybrid origin. Asexuals that were not of hybrid origin appeared to be largely homozygous, independently of the cellular mechanism underlying asexuality. ii) We sequenced genomes of five asexual Timema stick insects and their sexual sister species to assess the consequences of asexuality on heterozygosity, structural variations and transposable element abundance. We found convergent heterozygosity loss in all five asexual Timema species. We found that the homogenization mechanism applies also to structural rearrangements but to a lesser extent. iii) In a study of transposable element dynamics in experimental sexual and asexual Saccharomyces cerevisiae populations, we provide direct evidence that asexual reproduction drives a reduction of transposable element loads. We show, using simulations, that this reduction occurs via evolution of transposable element activity, most likely via increased excision rates.
Overall, despite the importance of recombination rate variation for understanding the evolution of sexual animal genomes, the genome-wide absence of recombination does not appear to have the dramatic effects which are expected from classical theoretical models. The lack of dramatic effect of asexuality on genome evolution is surprising in the light of the dramatic consequences observed in experimental conditions. The reasons for this are probably a combination of lineage-specific patterns, impact of the origin of asexuality, and a survivor bias of asexual lineages.
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La reproduction asexuée est souvent prédite comme une impasse évolutive. En effet, ce mode de reproduction aurait de profondes conséquences sur l’ensemble du génome, notamment en raison de l’absence de recombinaison, ou encore de l’isolement des chromosomes homologues. Ces conséquences néfastes peuvent se traduire par une accumulation de mutations délétères, une divergence entre haplotypes, un changement dans la dynamique des éléments transposables et/ou des réagencements génomiques. De nombreuses études, en général au sein d’individus d’une même lignée asexuée, ont testé ces prédictions à l’échelle du génome. Les résultats qui en découlent mettent en exergue la présence de caractéristiques génomiques propres aux asexués (par exemple : l'acquisition d’un taux élevé de gènes par transfert horizontal). Cependant, ces observations sont difficiles à interpréter car elles pourraient être spécifiques à la lignée étudiée et ne pas être liées aux conséquences générales de l’asexualité. C’est pourquoi, dans ce travail de thèse, nous avons considéré cette question par le biais de trois études distinctes : (1) Pour commencer, nous avons ré-analysé les génomes de 24 lignées asexuées différentes. Nous avons constaté qu’aucune caractéristique commune n’est répliquée au sein de leurs génomes, ce qui suggère qu’il n’existe donc pas de conséquence générale due à l’asexualité. Seuls les asexués d’origine hybride sont hautement hétérozygotes, les autres étant majoritairement homozygotes, et ce, indépendamment du mécanisme cellulaire sous-jacent. (2) Ensuite, nous avons séquencé les génomes de dix espèces de phasmes du genre Timema, cinq asexuées et leurs espèces sexuées les plus proches, afin d’évaluer les conséquences de l’asexualité sur l’hétérozygotie, les variations structurelles et l’abondance des éléments transposables. Nous avons constaté une perte d’hétérozygotie convergente chez les cinq espèces asexuées, et ce mécanisme d’homogénéisation s’applique également aux réarrangement structurels, mais dans une moindre mesure. (3) Enfin, grâce à une étude expérimentale sur la dynamique des éléments transposables chez Saccharomyces cerevisiae, nous avons apporté la preuve que la quantité d’éléments transposables est drastiquement diminuée par la reproduction asexuée. De plus, à l’aide de simulations, nous avons montré que cette réduction provient de l’évolution de l’activité de ces éléments transposables, très probablement à cause de l’augmentation des taux d’excisions.
En résumé, malgré l’importance de la recombinaison génétique dans le règne animal, phénomène maintenu par la reproduction sexuée, l'absence de cette recombinaison chez les organismes asexués ne semble pas avoir les effets dramatiques prédits par les modèles théoriques. Au vu des résultats obtenus en conditions expérimentales, l’absence d’effets néfastes de l’asexualité sur l’évolution du génome est surprenante, mais pourrait provenir d’une combinaison de raisons. En effet, chaque lignée asexuée possède des caractéristiques qui lui sont propres, une origine différente, et un biais de survie, qui pourraient expliquer ce résultat inattendu.