Les insectes eusociaux fournissent des exemples d'organisation et de comportement sociaux spectaculaires. Les fourmis ainsi que quelques abeilles et guêpes, présentent des variations remarquables de leurs traits sociaux, autant entre les espèces que au sein d'une même espèce. Chez la fourmi de feu Solenopsis invicta, les variations de l'organisation sociale sont contrôlées par les gènes, ce qui fourni l'opportunité d'étudier les causes génétiques et les mécanismes sous-jacents à la variabilité intra-spécifique de l'organisation sociale. Deux formes d'organisation sociale existent dans les colonies de fourmis de feu: monogyne (colonies à reine unique) et polygyne (colonies à reines multiples). En plus de la variation du nombre de reines, les deux formes sociales diffèrent dans de nombreuses autres caractéristiques vitales comme la fécondité et les stratégies de prolifération des reines, la taille et l'odeur des reines et des ouvrières, l'agressivité des ouvrières et la production de sperme des maies. L'organisation sociale des colonies de S. invicta est complètement associée à deux variantes alléliques du gène Gp-9 codant une protéine olfactive liant les odeurs. Alors que les colonies monogynes contiennent exclusivement des individus avec des allèles B, par contraste, les colonies polygynes contiennent aussi des individus avec des allèles b et uniquement des reines heterozygotes.
La différence entre ces deux formes sociales au niveau de traits apparemment non liés suggère que Gp-9 fait partie d'un super gène comprenant beaucoup de gènes étroitement liés. Pour tester cette hypothèse, j'ai réalisé l'assemblage du génome de la fourmi rouge de feu et développé une méthode pour son amélioration et sa validation. Le génome de référence a permis la caractérisation d'une paire de chromosomes sociaux hétéromorphiques qui contrôlent l'organisation alternative des colonies chez la fourmi de feu. Les deux variantes, SB et Sb, du chromosome social sont détermines par une grande (12.7 Mbp) région contenant le Gp-9 qui ne recombine pas entre ces deux variantes. L'absence de recombinaison a mené à l'accumulation de mutations délétères dans la région non-recombinante de la variante Sb par rapport à la variante SB. Toutefois, les analyses de l'expression des gènes entre les femelles diploïdes et les maies haploïdes ainsi que de l'expression spécifique des allèles dans les individus SB/Sb suggèrent que la plupart des gènes dans la région Sb ont été conservés et que leur dégénérescence est lente, ce qui est potentiellement la conséquence d'une sélection purificatrice agissant sur des maies haploïdes.
Nous avons trouvé que le génome de S. invicta contient quatre copies adjacentes de gène vitellogenin ayants une expression spécifique aux castes. Pour déterminer si la duplication de vitellogenin et la sous-fonctionnalisation qui en résulte est une caractéristique générale chez les fourmis, j'ai identifié et annoté des paralogs de vitellogenin dans cinq espèces supplémentaires de fourmis. Des analyses phylogénétiques de vitellogenin suggèrent que ce gène, typiquement impliqué dans la reproduction, a été coopté pour réguler la division du travail chez les fourmis.
Afin de caractériser le comportement fondateur de colonie chez les reines monogynes S. invicta nouvellement fécondées, j'ai développé un microarray pour le génome complet en utilisant des annotations de génome est des séquences générées de manière indépendante. Cette étude a identifié une rôle majeur de l'environnent social dans la régulation de l'expression des gènes et par conséquence de comportement chez les reines.
Pour terminer, j'ai étudié les effets d'interaction entre gènes et environnement social sur le comportement et l'organisation sociale de S. invicta. Des expériences antérieures ont montré que les ouvriers monogynes avec une variante SB/SB de leur chromosome social changent leur comportement et acceptent plusieurs reines si au moins 5% d'ouvrièress SB/Sb sont introduites dans la colonie. Afin d'étudier les gènes impliqués dans les changements de comportement induits par le chromosome social, j'ai manipulé le phénotype social des colonies de fourmis de feu et mesuré les différences d'expression dans les cerveaux et les abdomen. Cette analyse a révélé de forts effets génétiques directs du chromosome social constants à travers les tissus ainsi que de subtils effets indirects de l'environnement social spécifiques de l'abdomen ou du cerveau. De plus, cette étude a identifié des gènes candidats dans la régulation de l'organisation sociale chez S. invicta.
De manière générale, ces résultats fournissent d'importantes informations sur l'architecture génétique qui sous- tend les comportements sociaux complexes, aidant ainsi à la compréhension de l'évolution et de l'organisation des sociétés d'insectes.
--
Rusocial insects harbor spectacular examples of social behavior and organiyation. Ants as well as some bees and wasps exhibit a remarkable variation in their social traits, both within and among species. In the red fire ant Solenopsis invicta, variation in social organization is genetically controlled, which provides a unique opportunity to study the underlying genetic causes and mechanisms of intraspecific variability in social organization. Two forms of social organization can be found in the red fire ant colonies: monogyne (single- queen colonies) and polygyne (multiple queen colonies). In addition to variation in the number of queens, the two social forms differ in many other important life-history traits, such as fecundity and dispersai stratégies of queens, size and odor of queens and workers, worker aggressiveness and maie sperm production. The social organization ofS. invicta colonies is completely associated with two allelic variants of the Gp-9 gene encoding an odorant binding protein. In the monogyne social form ail individuals have B- alleles, by contrast, polygyne colonies always include individuals bearing b-alleles and exclusively heterozygous queens. The différences between the two social forms in seemingly unrelated traits suggest that Gp-9 is a part of a supergene comprising many genes in tight linkage.
To better understand the genetic basis underlying the social organization in S. invicta, 1 assembled the red fire ant genome and developed a methodology for assembly validation and improvement The reference genome allowed the characterization of a pair of heteromorphic social chromosomes that control alternative colony organization in the fire ant. The two variants, SB and Sb, of the social chromosome are determined by a large (12.7 Mbp) région containing Gp-9 that does not recombine between SB and Sb. The absence of recombination has led to the accumulation of deleterious mutations in the non-recombining région of the Sb variant compared to the SB variant. To test whether purifying selection acting on haploid Sb maies reduces the load of deleterious mutations in Sb région, I analyzed allele-specific expression in SB/Sb individuals and compared gene expression patterns between diploid females and haploid maies. These analyses revealed that the Sb région retained most genes and that their degeneration proceeds slowly, possibly as a conséquence of purifying selection.
We found that the genome of S. invicta harbors four adjacent copies of vitellogenin genes that exhibit caste specifïc expression. To determine whether vitellogenin duplication and subséquent subfunctionalization is a général feature in ants, I identified and annotated vitellogenin paralogs in fïve additional ant species. The phylogenetic analyses of vitellogenin suggest that this gene typically involved in reproduction was co-opted to regulate the division of iabor in ants.
To characterize colony-founding behavior in newly mated monogyne red fire ant queens, I developed a whole-genome microarray using genome annotations and independently generated gene sequences. This analysis revealed that social environment plays a major rôle in regulating gene expression and ultimately behavior of fire ant queens.
Finally, I studied the effects of gene interactions with social environment on the behavior and social organization in S. invicta. Previous experiments showed that monogyne workers with SB/SB social chromosome variants change their behavior and accept several queens if at least 10% of polygyne SB/Sb workers are introduced in the colony. To investigate the genes involved in the behavioral changes induced by the social chromosome, I manipulated the social phenotype of the fire ant colonies and studied gene expression différences in brains and gasters. This analysis revealed that direct genetic effects of the social chromosome are strong and consistent across tissues, whereas indirect effects of the social environment are subtle and tissue-specific. Furthermore, this study identified candidate genes that are involved in the régulation of social organization in S. invicta.
Overall these results provide important insights into genetic architecture underlying complex social behaviors, aiding in our understanding of the évolution and organization of insect societies.