Unraveling the distinct evolutionary mechanisms affecting phenotypic and genetic diversity has been a major focus in evolutionary and conservation biology because it is a necessary step to understand how populations can potentially adapt and evolve. In this context, coloration in the animal kingdom has provided remarkable illustrations of the strong effect of natural selection and adaptation to divergent environments. To understand the type of evolutionary processes affecting color variation, it is important to also study its underlying genetic basis. A recent series of papers has shown that a single gene, the melanocortin-1 receptor (MC1R), is responsible for color polymorphisms in a variety of vertebrates. The numerous phenotype-MC1R genotype associations in different species, renders the study of this gene particularly relevant to understand the respective roles of selection and demographic processes in shaping color variation in vertebrates.
In this PhD, we were able to make important contributions to the understanding of color and MC1R evolution under the contexts of sexual dimorphism, sexual genetic conflict, clinal variation, natural selection and the interplay of selection and dispersal. We considered numerous approaches from landscape genetics to population genetics and survival analysis, using the barn owl (Tyto alba) as a model species. In the first chapter of my thesis, we decrypted the effect of MC1R variants on pheomelanin- and eumelanin-based colorations in Swiss barn owls and we tested the hypothesis that this gene could be accountable for sexual dimorphism. We highlighted that MC1R has a strong effect on the rufous color variation, explaining 33% of the color trait variance. In addition, this gene contributed to sexual dimorphism of both pheomelanin- and eumelanin-based traits and suggests an advantage of the rufous and white allele in females and males, respectively. Also, we observed in the second chapter that males and females differentially inherit the MC1R variants, which support sexual conflict at this gene. Indeed, the rufous allele was recurrently less often transmitted from father to sons. Future investigation regarding inversion or pleiotropic effect of color-related genes will be necessary to better understand how this mechanism may have evolved. To understand the evolution of sexual dimorphism for the rufous coloration, we investigated in chapter 3 the effect of selection and dispersal on MC1R in breeding barn owls in Switzerland. Using capture-recapture data, we observed a non-random gene flow of MC1R variants through a prominent rate of females’ immigration, suggesting a possible advantage for dispersal in females when carrying a rufous allele. However, we did not highlight sex-specific natural selection on MC1R. Particularly, we did not detect a fitness advantage for survival or reproductive success in adult males when carrying MC1RWHITE allele, despite a heterozygote deficit at MC1R. The difficulty to highlight sex-specific natural selection can come from a weak selection and/or that different selective agents operate on color in males and females. Because the three-melanin based trait are highly genetically correlated, multivariate approaches combined with quadratic regression would give a better picture of how the rufous coloration evolved in each sex given this genetic constraint. Finally, in chapter 4 we investigated whether in Europe clinal variation in the rufous color and frequency of MC1R alleles is associated with climatic and landscape variables using a large dataset of GIS-based information. Despite a clear effect of geographic distance between samples, we report significant relationship with climatic variables, directly or indirectly linked to isothermality. Yet, the exact relationship between the rufous coloration and isothermality is not yet clear and future studies should confront the effect of several climatic variables on different color clines observed in Tytonidae worldwide using this individual-based approaches to better understand this relationship between climate and color.
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Décrire les mécanismes évolutifs qui affecte la diversité phénotypique et génétique a longtemps été l’objet de la discipline « biologie évolutive » et de la « biologie de la conservation » car cela permet de comprendre comment les populations évoluent et s’adaptent. Dans ce contexte, la coloration au sein du règne animal a fourni de remarquables exemples du fort effet de la sélection naturelle et de l'adaptation dans des environnements distincts. Pour comprendre ces processus évolutifs, il est important d'étudier en parallèle la base génétique sous-jacente de la coloration. Chez un beaucoup de vertébrés, le MC1R est un gène responsable des polymorphismes de couleur. Les nombreuses associations entre phénotypes et génotypes du MC1R chez différentes espèces rendent l'étude de ce gène particulièrement pertinente pour comprendre les rôles respectifs de la sélection naturelle et des processus démographiques dans l’établissement et la maintenance de la variation de couleur chez les vertébrés.
Lors de cette thèse de doctorat, j’ai pu apporter une contribution importante quant à l'évolution de la couleur et du MC1R dans le contexte du dimorphisme sexuel, du conflit génétique sexuel, de cline de couleur, de la sélection naturelle et de l'interaction entre sélection naturelle et dispersion. En étudiant la chouette effraie (Tyto alba), j’ai utilisé de nombreuses approches allant de la génétique des populations à l'analyse de survie. Dans le premier chapitre de ma thèse, l'effet de la variation au MC1R sur la variation de trois traits mélaniques a été décrypté chez les chouettes effraies suisses et nous avons testé l'hypothèse selon laquelle ce gène pouvait impacter le dimorphisme sexuel. Nous avons estimé que la variation au MC1R explique 33% de la variance de ce trait et que ce gène contribue au dimorphisme sexuel des trois traits de couleur, suggérant un avantage de l'allèle roux et blanc chez les femelles et les mâles, respectivement. En outre, nous avons observé dans le deuxième chapitre que l'allèle roux est moins souvent transmis de père en fils, ce qui soutiens l’hypothèse d’un conflit sexuel sur ce gène. Des futures recherches sur l’arrangement chromosomique ou les effets pleiotropes des gènes liés à la couleur seront nécessaires pour mieux comprendre comment ce mécanisme a pu évoluer. Dans le chapitre 3, nous avons étudié l'effet de la sélection et de la dispersion sur les fluctuations de la fréquence des deux allèles du MC1R. En utilisant les données de capture-recapture, nous avons observé un flux génique non aléatoire des génotypes MC1R par le biais d'une immigration massive de femelles, particulièrement celles portant l’allèle roux, ce qui suggère un avantage sélectif chez ces femmes lors de leur dispersion dans notre population. Cependant, nous n'avons pas mis en évidence une sélection naturelle du MC1R qui serait différente entre sexe. En particulier, nous n'avons pas détecté un avantage pour la survie ou le succès reproducteur chez les mâles adultes lorsqu'ils portaient l'allèle blanc, malgré l’observation d’un déficit en hétérozygote au MC1R. La difficulté de mettre en évidence un effet différentiel de la sélection naturelle entre mâles et femelles peut provenir d’un faible effet sélectif et/ou due à différents agents sélectifs opérant sur la couleur des mâles et des femelles. Étant donné que les trois traits mélaniques sont très corrélés génétiquement, des approches multivariées associées à des régressions quadratiques donneraient une meilleure image de la façon dont la coloration rousse a évolué au sein de chaque sexe, compte tenu de ces contraintes génétiques. Enfin, dans le chapitre 4 nous avons cherché à expliquer le cline de couleur rousse et du MC1R en Europe par des facteurs climatiques et de paysages en utilisant des données SIG. Malgré un effet de la distance géographique entre les individus, nous avons pu mettre en évidence l'effet de variables climatiques, liées directement ou indirectement à l'isothermalité. Cependant, la relation entre la coloration rousse et l'isothermalité n'est pas entièrement élucidée et des études futures devraient confronter l'effet de plusieurs variables climatiques sur différents clines de couleur observés dans la famille des Effraies (Tytonidae) dans le monde pour mieux comprendre cette relation.