The flowering plants display a large variety of sexual systems that has long astonished botanists. The great majority of species are hermaphroditic, carrying male and female organs within the same flower, while others are characterized by sexes separated between different individuals, a system termed dioecy. The later is likely to have evolved from the ancestral state of hermaphroditism and had long been considered an evolutionary dead-end. However recent progress in our understanding of transitions between sexual systems in plants has shed light on frequent transitions away from dioecy, arguing against the evolutionary dead-end hypothesis. The determinants of transitions towards dioecy likely involve an intermediate step of either gynodioecy (where females coexist with hermaphrodites) or monoecy (where individuals carry unisexual flowers of both sexes). The principle aim of this thesis was to investigate factors that may lead dioecious species towards a state of combined sexes, either hermaphroditism or monoecy. My investigation builds on seminal work conducted by the evolutionary theorist David Lloyd in the 1970s, who observed the often labile nature of sex expression in dioecious populations, where females and males may sometimes produce pollen or seeds, respectively. Lloyd proposed that this ‘inconstancy’ or ‘leakiness’ in sex expression constitutes variation on which natural selection can act to bring about the breakdown of dioecy and the evolution of combined sexes. To investigate this idea, I studied populations of Mercurialis annua, a dioecious herb growing in Europe and around the Mediterranean Basin and that is characterized by the presence of lability in sex expression. My goals were to assess how males and females differ, both in their patterns of inconstancy and the underlying gene expression profiles, and to determine the functionality of this inconstancy in natural dioecious populations. I found that most of the inconstant reproductive effort of both males and females had a negligible effect on fitness in natural conditions. However, I reasoned that when plants are isolated from large populations, inconstant individuals should enjoy a strong advantage by being able to reproduce by selfing. Because I detected that females were more frequently inconstant than males in natural populations, I hypothesized that females should benefit more from isolation. I tested this hypothesis by removing males from experimental populations of dioecious M. annua and allowing the remaining females to evolve in their absence. These females showed a dramatic increase in pollen production over four generations, with a large proportion of the male-less populations being functionally hermaphroditic. I also investigated how the profiles of sex expression in the evolved individuals had shifted, and found that most of the genes that were originally more highly expressed in males than females to be up-regulated as well in the selected females. Together, my results show that inconstancy is a trait underlined by genetic variation on which selection may act during episodes of isolation, and can indeed provide a starting point for transitions away from dioecy.
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La grande diversité de systèmes sexuels qui présentent les plantes à fleurs à depuis longtemps intrigué les botanistes. La grande majorité des espèces sont hermaphrodites, portant les organes mâles et femelles au sein de la même fleur, tandis qu’une minorité se caractérise par la séparation des sexes entre différents individus, un système appelé dioécie. Ce-dernier a probablement évolué à partir de l’état ancestral hermaphrodite et a longtemps été considéré comme une impasse évolutive. Cependant de récentes avancées dans notre compréhension de l’évolution des transitions entre systèmes sexuels chez les plantes semblent indiquer que la dioécie peut évoluer vers des systèmes où les sexes sont combinés, contredisant l’hypothèse de l’impasse évolutive. Les déterminants des transitions vers la dioécie impliquent sûrement des étapes intermédiaires de gynodioécie (où femelles et hermaphrodites coexistent) ou de monoécie (où les individus portent des fleurs unisexuelles des deux sexes). Le but principal de cette thèse est d’étudier les facteurs qui peuvent amener une espèce dioïque a transiter vers un état de sexes combinés, soit l’hermaphroditisme, soit la monoécie. Mon étude se base sur le travail fondateur du théoricien David Lloyd dans les années 1970, qui a observé que la nature souvent labile de l’expression du sexe dans les populations dioïques, où les femelles et les mâles parfois produisent du pollen et des graines, respectivement. Lloyd a proposé que cette ‘inconstance’ dans l’expression du sexe pourrait constituer un variation sur laquelle la sélection pourrait agir et déclencher une rupture de la dioécie et l’évolution d’un système où les sexes sont combinés. Afin d’explorer cette idée, j’ai étudié les populations de Mercurialis annua, une herbe dioïque présente en Europe et autour du bassin méditerranéen, caractérisée par la présence d’inconstance de l’expression du sexe. Mes objectifs étaient d’estimer la divergence entre les mâles et les femelles, à la fois dans la façon dont ils expriment l’inconstance du sexe et dans leur profiles d’expression de gènes, et de déterminer la fonctionnalité de l’inconstance dans les populations naturelles. J’ai trouvé que la majeure partie des organes sexuels produits par inconstance n’avaient qu’un effet négligeable sur le succès reproducteur d’un individu. Cependant il apparaît que lorsque les plantes se retrouvent isolées des larges populations, les individus inconstant devraient bénéficier d’un fort avantage en étant capables de se reproduire par autofécondation. Parce que j’ai détecté que les femelles étaient plus fréquemment inconstantes que les mâles dans les populations naturelles, j’ai émis l’hypothèse que les femelles devraient être particulièrement avantagées en cas d’isolement. J’ai testé cette hypothèse en constituant des populations expérimentales de M. annua dioïque desquelles j’ai supprimé les mâles, en laissant les femelles évoluer en leur absence. Ces femelles ont montré une importante augmentation de leur production de pollen en quatre générations, avec une large fraction de ces populations expérimentales étant effectivement fonctionnellement hermaphrodites. J’ai aussi étudié la façon dont les profiles d’expression de gènes qui différenciaient les mâles et les femelles dans les populations naturelles ont évolués chez durant l’expérience. Je montre que la plupart des gènes qui étaient naturellement plus fortement exprimés chez les mâles que les femelles avaient été surexprimés chez les femelles évoluées. Mes résultats suggèrent que l’inconstance du sexe est un trait soutenu par une variation génétique sur laquelle la sélection peut effectivement agir durant des épisodes d’isolement et peut, en effet, fournir un point de départ à des transitions depuis un état dioïque vers un état de sexes combinés.