Sexual selection is defined as ‘selection of traits associated with competition for mates”, where ‘mate’ is a reproductive partner with which one or more zygotes are formed’, providing an explanation for the evolution of colourful and exaggerated traits we see in nature. In this thesis, I explore three key themes of sexual selection in Drosophila melanogaster. In Chapter 2, I explore how female choice via “good genes” might lead to population level fitness advantages. In Chapter 3, I investigate sexual dimorphism on a genomic level. In Chapter 4, I test how operational sex ratio- influences sexual selection.
The “good genes” hypothesis related to pathogens predicts that females choose males on the basis of their resistance towards an environmentally relevant pathogen.
Populations are expected to harbour ample genetic variation underlying immunity owing to co-evolutionary cycles involving adaptation and counter-adaptation. Therefore, the opportunity for sexual selection based on condition-dependent “good genes” is expected to be large. This gives rise to the expectation that the presence of pathogens and sexual selection might aid adaptation in populations. In this study, I evolved populations of D. melanogaster in a design simultaneously manipulating sexual selection and pathogen presence, using a gram-negative insect pathogen Pseudomonas entomophila, for 14 generations. I then examined how the presence of sexual selection and the pathogen, and their potential interaction, affected the evolution of pathogen resistance. I found increased resistance to P. entomophila in populations that evolved under pathogen pressure, driven primarily by increased female survival after infection despite selection for resistance acting only on males over the course of experimental evolution. I did not find any evidence of sexual selection aiding adaptation to pathogen, a finding contrary to the predictions of “good genes” theory.
In Chapter 3, I studied the genetic basis of sex-specific immunity that may help us to throw light on pathogen-driven sexual selection and its consequences. Immunity has a shared and sexually dimorphic component, the latter can take various forms – from differential gene expression to different mechanisms that the sexes use to get rid of a pathogen. In the following section, I explored the genetic basis of sexual dimorphism in immunity, including variants with sex-specific and sexually antagonistic effects. For this, I took a pooled-sequencing approach to identify population-level allele frequency differences between baseline individuals (sampled before infection) and survivors of infection. I identified 93 variants associated with stronger immunity in both sexes.
Moreover, I also identified 63 candidate variants associated with immunity in only one sex or the other, along with a subset of variants clearly associated with sexually antagonistic effects on survival. I thus determined that the genetic architecture of resistance to pathogens is partially shared and partially distinct in the sexes.
In the penultimate chapter, I move beyond pathogens to understand a seminal prediction about how operational sex ratio influences the strength of sexual selection. This prediction is based on the assumption that stronger competition for mates between members of the more abundant sex leads to higher variance in mating success, and that higher variance results in stronger sexual selection. However, this rationale for the relationship between sex ratio and sexual selection in debatable. In this chapter, I investigated how sex ratio influences the strength of selection on a Mendelian trait in D. melanogaster. To this end, I measured competitive mating success of two genotypes, a homozygous mutant of the ebony gene, responsible for both sexual and non-sexual fitness, and the wild type, under different sex ratio treatments. The strength of sexual selection against the mutation increased as sex ratios became increasingly male-biased. Moreover, the sex ratio and not the absolute densities of males and females influenced the strength of sexual selection. I also found that the strength of sexual selection waned over consecutive days, highlighting a change in the relative selection on pre- and post- copulatory mate competition. This study suggests that heightened sexual selection in male-biased sex ratios might lead to overall population fitness benefits by selecting against “bad genes”.
In summary, my thesis addresses fundamental aspects of sexual selection in D. melanogaster. My results challenge the “good genes” hypothesis, putting into question the role of female choice for sexual selection. Moreover, immunity is broad and is maintained by different selection pressures on the genome, indicating that immunity, a sexually selected trait might indicate overall genetic variation. Finally, I confirmed the ability of sexual selection to “purge” bad genes in some demographical scenarios.
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La sélection sexuelle est définie comme "la sélection des caractères associés à la compétition pour obtenir des partenaires", où un "partenaire" est un individu reproducteur avec lequel un ou plusieurs zygote·s sont formé·s", permettant ainsi d'expliquer l'évolution des caractères complexes et exagérés que nous observons dans la nature. Le choix-des-femelles est peut-être primordial pour comprendre la sélection sexuelle. Les modèles "des bons gènes" expliquent le choix des femelles en supposant qu’elles sont favorisées par la sélection parce que les mâles choisis portent des variantes génétiques qui leur confèrent une plus grand fitness. En agissant ainsi, les femelles bénéficient d'avantages génétiques pour leur progéniture. Une version moderne de cette hypothèse prévoit que les ornements sexuels signalent “des bons gènes" liés à la condition de l’individu reflétant honnêtement la qualité génétique globale. La sélection sexuelle devrait donc se traduire par une augmentation de la fitness non-sexuelle.
Les "bons gènes" relatifs aux pathogènes prédisent que les femelles choisissent les mâles sur la base de leur résistance à un pathogène présent dans l'environnement. Les agents pathogènes sont un facteur important de l'évolution du cycle de vie de l'hôte, ils présentent des cycles épidémiologiques et co-évolutifs avec l'hôte, impliquant adaptation et contre-adaptation. Ainsi, les populations présentent une grande variation génétique en relation avec l'immunité et l'on s'attend à ce que la sélection sexuelle basée sur les "bons gènes" dépendant des conditions de l'individu soit importante. Ceci permet de supposer que la présence d'agents pathogènes et la sélection sexuelle pourraient favoriser l'adaptation des populations. Dans cette étude, j'ai fait évoluer des populations de Drosophila melanogaster dans un plan expérimental qui a permis de manipuler simultanément la sélection sexuelle et la présence de pathogènes, en utilisant Pseudomonas entomophila, un pathogène d'insecte gram-négatif, pendant 14 générations. Ensuite, j'ai examiné comment la présence de la sélection sexuelle et du pathogène, et leur interaction potentielle, influaient sur l'évolution de la résistance au pathogène. J'ai constaté une résistance plus importante à P. entomophila dans les populations qui ont évolué sous la pression du pathogène, due principalement à l'augmentation de la survie des femelles après l'infection, et ce même si la sélection pour la résistance n'a agi que sur les mâles au cours de l'évolution expérimentale. Je n'ai trouvé aucune évidence que la sélection sexuelle favorise l'adaptation au pathogène, un résultat en contradiction avec les prédictions de la théorie "des bons gènes".
Le dimorphisme sexuel en termes d'immunité peut prendre différentes formes - de l'expression différentielle des gènes jusqu'aux différents mécanismes que les sexes utilisent pour éliminer un pathogène. La base génomique de ce dimorphisme est cependant peu explorée. Dans la section suivante, j'ai exploré la base génétique du dimorphisme sexuel en matière d'immunité, notamment les loci spécifiques au sexe et les loci sexuellement antagonistes. Dans ce contexte, j'ai adopté une approche de séquençage groupé pour identifier les différences de fréquences alléliques dans la population entre les individus de référence (échantillonnés avant l'infection) et les survivants de l'infection. J'ai également identifié des variantes candidats spécifiques à chaque sexe associé à l'immunité, ainsi qu'un sous-ensemble de variantes clairement associés à des effets sexuellement antagonistes sur la survie. J'ai ainsi déterminé que l'architecture génétique de la résistance aux pathogènes est partiellement partagée et partiellement distincte chez les deux sexes.
Dans l'avant-dernier chapitre, je vais au-delà des agents pathogènes pour comprendre une prédiction fondamentale sur la façon dont le sex-ratio opérationnel influence la force de la sélection sexuelle. Cette prédiction est basée sur la supposition qu'une plus forte compétition pour les partenaires, entre les membres du sexe le plus abondant, mène à une plus grande variance dans le succès de l'accouplement, et qu'une plus grande variance se traduit par une plus forte sélection sexuelle. Cependant, la justification de la relation entre le sex-ratio et la sélection sexuelle est discutable. En outre, les différentes métriques utilisées pour étudier la relation entre le RSO (ratio sexuel opérationnel) et la sélection sexuelle ont produit des résultats mitigés. Dans ce chapitre, j'ai étudié les influences du sex-ratio sur la force de la sélection sur un caractère mendélien chez Drosophila melanogaster. Pour ce faire, j'ai mesuré le succès d'accouplement en compétition entre deux génotypes, un mutant homozygote du gène ebony, responsable de l'aptitude sexuelle et non sexuelle, et le type sauvage, sous différents traitements de sex-ratio. La force de la sélection sexuelle contre la mutation a augmenté à mesure que le sex-ratio augmentait en faveur des mâles. Le sex-ratio, et non les densités absolues de mâles et de femelles, influençait la force de la sélection sexuelle. J'ai également constaté que la force de la sélection sexuelle diminuait au cours de jours consécutifs, mettant en évidence un changement de la sélection relative sur la compétition entre partenaires avant et après la copulation. Cette étude renforce l'idée qu'une sélection sexuelle accrue dans des ratios sexuels biaisés en faveur des mâles pourrait entraîner des avantages pour l'ensemble de la population en sélectionnant contre les "mauvais gènes".
Pour résumer, ma thèse traite des aspects fondamentaux de la sélection sexuelle. Premièrement, mes résultats remettent en question l'hypothèse des "bons gènes", car je n'ai trouvé aucun rôle de la sélection sexuelle dans l'adaptation aux agents pathogènes. Deuxièmement, mes résultats suggèrent que l'immunité pourrait effectivement indiquer la qualité génétique, reflétant la variation génétique globale, car la base génétique de l'immunité est large et est maintenue par différentes pressions de sélection qui agissent sur le génome. Enfin, j'ai constaté que la force de la sélection sexuelle augmente avec l'augmentation des sex-ratios biaisés en faveur des mâles, ce qui suggère que ces derniers pourraient contribuer à la capacité de la sélection sexuelle à "purger" les mauvais gènes.