Etant données la complexité et la redondance des réseaux de gènes influençant de nombreux phénotypes, l'étude des rares cas d'un locus unique ayant des effets importants sur de nombreux phénotypes peut fournir des informations cruciales sur l'évolution des traits complexes. Nous avons séquencé le génome de la fourmi de feu Solenopsis invicta pour étudier comment l'expression des gènes détermine les effets majeurs et étendus de deux loci uniques sur le phénotype. Le premier locus concerne la détermination du sexe par le modèle des allèles complémentaires. Ce locus est connu pour déterminer le sexe chez tous les hyménoptères mais n'a été caractérisé que chez les abeilles. Les hétérozygotes pour ce locus se développent en reines diploïdes (ou ouvrières stériles) alors que les homozygotes se développent en mâles diploïdes incapables de produire du sperme et les hémizygotes en mâles haploïdes fertiles. Nous avons comparé l'expression des gènes entre les reines et les deux types de mâles au stade pupe, ainsi que 1 et 11 jours après l'émergence. Nous avons trouvé un changement prononcé de l'expression des gènes chez les mâles diploïdes, passant de très proche de celle des reines au stade pupe à identique aux mâles haploïdes 11 jours après l'émergence. Cela signifie que les mâles diploïdes sont condamnés à être stériles parce que les effets après émergence du locus de détermination du sexe ne per¬mettent pas d'effacer les effets de la ploïdie sur l'expression des gènes pendant le stade pupe, quand la spermatogénèse prend place. Le second locus aux effets majeurs que nous avons étudié est le supergène dit "green beard", qui consiste en 616 gènes couvrant 55% d'un chromosome (13 Mb) et est caractérisé par une absence de recombinaison entre les deux variants du supergène : "Social B" et "Social b" (SB et Sb). Au travers de l'effet "green beard", par lequel les ouvrières avec le supergène Sb discriminent favorablement les reines qui partagent ce supergène de façon perceptible, le génotype des reines fondatrices au niveau de ce supergène détermine l'organisation de la colonie : soit elle contient une seule reine SB/SB, soit plusieurs reines SB/Sb. Nous avons montré que le chromosome Sb a évolué comme le chromosome Y, accumulant probablement des allèles favorables dans des colonies avec plusieurs reines mais défavorables dans des colonies avec une seule reine (cf. gènes sexuellement antagonistes), ainsi que des transposons et des séquences répéti¬tives. Nous avons également montré que le polymorphisme du supergène cause de grandes différences d'expression chez les ouvrières et particulièrement les reines mais pas chez les mâles. Pour comprendre comment le polymorphisme du supergène chez les reines peut affecter l'organisation de la colonie, nous avons comparé l'expression entre les génotypes SB/SB et SB/Sb chez des reines vierges (1 et 11 jours) et des reines matures. Nous avons montré que les reines SB/SB sur-régulent des gènes impliqués dans la reproduction, expli-quant pourquoi elle grandissent plus rapidement et peuvent fonder des colonies de façon indépendante, tandis que les reines SB/Sb (qui ne peuvent fonder une nouvelle colonie) sur-régulent des gènes de signalement chimique qui affectent l'organisation des colonies par l'effet "green beard".
-
Given the complexity and redundancy of the gene networks that underlie many pheno- types, the study of rare cases of a single locus having major effects on many phenotypes can give powerful insights into the evolution of complex traits. We sequenced the genome of Solenopsis invicta fire ants to study how gene expression mediates the widespread major effects of two single loci on phenotype. The first is the complementary sex-determining locus, which is known to exist in most Hymenoptera despite being characterized only for honeybees. Heterozygotes at this locus become diploid queens (or sterile workers), homozy¬gotes become aspermic diploid males, and hemizygotes become fertile haploid males. We compared gene expression between queens and both types of males in pupae and 1 and 11 days after eclosion. We found a pronounced shift in gene expression in diploid males, from being nearly identical to queens as pupae to identical to haploid males 11 days after eclosion. This means that diploid males are condemned to sterility because the overriding effects of the sex locus after eclosion cannot undo the ploidy effects on expression during the pupal stage, when spermatogenesis must be completed. The second locus with major ef¬fects that we studied was the so-called "green beard" supergene, which consists of 616 genes encompassing 55% of one chromosome (13 Mb), without recombination between the two variants "Social B" and "Social b" (SB and Sb) supergene. Through the green beard effect, i.e. workers with the Sb supergene discriminating in favor of queens who perceptibly share this supergene, the founding queen's genotype at the supergene determines colony organi¬zation: either headed by a single SB/SB queen or many SB/Sb queens. We show that the Sb chromosome evolved like a Y-chromosome, probably accumulating alleles beneficial in multi-queen colonies but disadvantageous in single-queen colonies (cf. sexually antagonistic genes), as well as transposons and repetitive sequences. We also show that the polymor¬phism of the supergene causes widespread expression differences in workers and especially queens but not in males. To understand how the polymorphism at the supergene in queen can transform colony organization, we compared the expression between SB/SB and SB/Sb virgin queens (1 and 11 days) and mother queens. We show that SB/SB queens up-regulate genes involved in reproduction, explaining why they mature faster and can found colonies independently, while SB/Sb queens (which cannot found colonies) up-regulate chemical signaling genes that can transform colonies through the green beard effect.