Animal’s behaviors are governed by complex signaling pathways that diverge in their function and architecture. This is evident when analyzing the enormous diversity of brain sizes and brain structures across the animal kingdom (Herculano-Houzel 2012). However, the molecular mechanisms responsible for these changes are nor very well understood. To shed some light on the genetic and neural mechanisms that drive behavioral adaptations in animals, I have examined the olfactory system of Drosophila melanogaster and its closely related species as model systems to tackle evolutionary questions. D. melanogaster’s well-described neuroanatomy, accessibility, and easy manipulation, as well as its mapped olfactory pathways (Couto, Alenius and Dickson 2005, Grabe et al. 2016), make this organism a preeminent model for sensory neurobiology and evolutionary genetic studies.
During the time course of my thesis, I have worked on the following topics:
• The evolution of peripheral organs, including Odorant receptor (Or) gene copy number variations, Or tuning and variations in Olfactory Sensory Neurons (OSNs) population size (Chapter 2). In this work, I and my co-authors have described a novel species-specific olfactory sensory adaptation driven by changes in Or gene copy number.
• The evolution of olfactory processing centers, including changes in the representation of the olfactory information in the central brain (Chapter 3). In this section, I analyze species-specific expression pattern of neuromodulators and describe species-specific odorant representation in the central brain.
• The behavioral consequences of species-specific olfactory system adaptations using Drosophila’s egg lying behavior as read-out (Chapter 4). With the help of some collaborators, in this chapter I show species-specific oviposition behavioral adaptations that required the acquisition of novel response profiles of a (at least one) olfactory receptor gene.
Overall, I have learned that behavioral evolution is governed by complex and multiple mechanisms that exert evolutionary pressures at different levels on the fly’s olfactory system (periphery and central brain) to control species-specific behaviors.
RÉSUMÉ EN FRANÇAIS
Le comportement des animaux est régi par des voies de signalisation complexes qui divergent dans leur fonction et leur organisation. Cela est évident lors de l'analyse de l'énorme diversité des tailles de cerveaux et des structures cérébrales à travers le règne animal (Herculano-Houzel 2012). Cependant, les mécanismes moléculaires responsables de ces changements ne sont pas très bien compris. Pour mieux comprendre les mécanismes génétiques et neuronaux qui déterminent les adaptations comportementales chez les animaux, j'ai examiné le système olfactif de la Drosophila melanogaster et de ses espèces étroitement apparentées en tant que modèles pour aborder les questions évolutives. La neuroanatomie, l'accessibilité et la facilité de manipulation bien décrites de D. melanogaster, ainsi que ses voies olfactives cartographiées (Couto, Alenius et Dickson 2005, Grabe et al. 2016), font de cet organisme un modèle prééminent pour la neurobiologie sensorielle et les études génétiques évolutives.
Au cours de ma thèse, j'ai travaillé sur les sujets suivants :
• L'évolution des organes périphériques, y compris les variations du nombre de copies du gène du récepteur odorant (Or), l'ajustement de l'Or et les variations de la taille de la population des neurones sensoriels olfactifs (OSN) (chapitre 2). Dans ce travail, moi et d'autres co-auteurs avons décrit une nouvelle adaptation sensorielle olfactive propre à chaque espèce, entraînée par des changements dans le nombre de copies du gène Or.
• L'évolution des centres de traitement olfactif, y compris les changements dans la représentation de l'information olfactive dans le système nerveux central (Chapitre 3). Dans cette section, j'analyse l'expression des neuromodulateurs propre à chaque espèce et décris leur représentation odorante correspondante dans le système nerveux central.
• Les conséquences comportementales des adaptations du système olfactif propres à chaque espèce en utilisant la ponte des œufs de la drosophile comme paramètre de mesure (chapitre 4). Avec l'aide de quelques collaborateurs, je montre dans ce chapitre des adaptations comportementales de ponte spécifiques à chaque espèce qui ont nécessité l'acquisition de nouveaux profils de réponse d'au moins un gène du récepteur olfactif.
Dans l'ensemble, j'ai appris que l'évolution comportementale est régie par des mécanismes complexes et multiples qui déploi des pressions évolutives à différents niveaux sur le système olfactif de la mouche (au niveau périphérique et système nerveux central) pour contrôler les comportements spécifiques à chaque espèce.