A key question in ecology and evolution is how species interact and what make a species help or harm another. Disentangling social interactions is extremely challenging without a thorough understanding of simpler systems. Here, we studied a semi-natural bacterial community composed of 4 species: Agrobacterium tumefaciens, Comamonas testosteroni, Microbacterium saperdae and Ochrobactrum anthropi. Together, these four species can degrade Metal Working Fluids (MWF), a toxic industrial product. By firstly analyzing the ecological interactions in these fluids, we found that facilitation dominated the bacterial community. However, the sign of interactions depended on the environment: in line with the Stress Gradient hypothesis, positive interactions were most common in the harsh MWF environment, but the four species competed when we made the environment more benign. To track how the positive interactions in the MWF community evolve over time, we next performed experimental evolution where we transferred the community into fresh culture weekly for 44 weeks. The co-evolved community was still dominated by facilitation and there was no evidence for inter-species competition, except when each species evolved alone. A. tumefaciens became autonomous and interacted more neutrally with co-evolved C. testosteroni, which initially supported its survival. Instead,
M. saperdae and O. anthropi, that initially relied fully on others to survive continued to do so. Genetic analyses showed that, as one would expect according to the Black Queen hypothesis, co-evolving species lost more genetic material than when evolving alone, and species that still relied on others to grow lost even more. Since bacterial interactions differed between environmental conditions and over time, we then asked what interactions make a bacterial community more resistant to invasion. The growth of new bacterial isolates was promoted when they invaded the ancestral community in the harsh MWF environment. Instead, it was inhibited if they could grow alone in the more benign environment or when inoculated into the evolved community. Our work suggests that, although many environments can be difficult to colonize, species that arrive first may improve the environment and facilitate the survival and growth of others. However, late arriving species may be hindered when colonizing a previously co-evolved community. In line with the Community Monopolization hypothesis, this is presumably because community members have adapted to each other and occupied all available niches. Our work shows that interactions are context-dependent, a pattern that may be general to many microbial populations.
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Une des questions clef en écologie et évolution est de comprendre ce qui fait qu’une espèce peut aider ou nuire à la croissance d’une autre. Pour comprendre ces dynamiques, nous avons étudié une communauté bactérienne semi-naturelle composée de 4 espèces : Agrobacterium tumefaciens, Comamonas testosteroni, Microbacterium saperdae et Ochrobactrum anthropi. Celles-ci peuvent dégrader le Metal Working Fluid (MWF), un produit industriel toxique. En analysant les interactions écologiques, nous avons constaté que les quatre espèces inter- agissent positivement entre elles dans le MWF. Nous avons découvert que le type d’interaction dépend de l’environnement. Conformément à la Stress Gradient Hypothesis, les interactions positives étaient plus fréquentes dans un environnement toxique. En revanche, les espèces étaient en compétition dans un environnement moins toxique. Ensuite, nous avons effectué une experience afin de suivre l’évolution des interactions positives de la communauté dans le MWF. Chaque semaine, pendant 44 semaines, nous avons transféré la communauté dans une nouvelle culture. La communauté évoluée était dominée par les interactions positives. Nous n’avons trouvé aucune preuve de compétition inter-espèces, sauf lorsque chaque espèce évoluait seule. A. tumefaciens est devenue autonome et a interagi de manière plus neutre avec
C. testosteroni, qui, initialement, soutenait sa survie. A contrario, M. saperdae et O. anthropi, qui au départ dépendaient des autres pour survivre, ont continué de le faire. Les analyses génétiques ont montré que, comme on pouvait s’y attendre selon la Black Queen hypothesis, les espèces co-évoluées ont perdu plus de matériel génétique que celles évoluant seules. En outre, les espèces dépendant des autres avaient perdu encore plus de matériel génétique. Étant donné la différence des interactions bactériennes entre les conditions environnementales et l’expérience évolutive, nous nous sommes demandés quelles interactions rendaient une communauté bactérienne plus résistante à l’invasion. La croissance des espèces invasives était favorisée lorsqu’elles envahissaient la communauté ancestrale dans le MWF. En revanche, la croissance était inhibée si l’envahisseur pouvait pousser seul dans un environnement moins toxique ou s’il était inoculé dans la communauté évoluée. Nos résultats suggèrent que, malgré la difficulté à coloniser de nombreux environnements, les espèces qui arrivent en premier peuvent l’améliorer et faciliter la survie des autres. Conformément à la Community Monopoli- zation hypothesis, les espèces invasives auront plus de difficulté à envahir une communauté qui a eu assez de temps pour s’adapter. Nous suggérons que la manière d’interagir dépend du contexte et que notre modèle peut être généralisé à d’autres populations microbiennes.