How species diversify, creating the astonishing biodiversity observed on Earth, has been a central question since Darwin’s On the Origin of Species. Thanks to the sequencing revolution, this question can be approached today from a genomic perspective, examining how intrinsic genomic architecture and extrinsic biological and ecological factors interplay to shape the diversification of organisms. In this sense, clownfishes, which experienced an adaptive radiation following the acquisition of mutualism with sea anemones, represent a fascinating system. Thus, in this thesis, I combine comparative and population genomics approaches to study the genomic architecture underlying the diversification of this group. In the first two sections, I generate genomic resources for ten closely related but ecologically divergent clownfish species and the damselfish Pomacentrus moluccensis. Using this data, I question the genetic mechanisms underlying the acquisition of mutualism. I identify several candidate genes that experienced positive selection at the basis of clownfish radiation and show functions associated with sea anemones toxins discharge, thus likely involved in the evolution of clownfishes' ability to live unharmed within their otherwise-toxic hosts. In the last two sections, I dive into the diversification process of clownfishes. Through comparative genomics approaches, I show that the group experienced bursts of transposable elements, overall accelerated molecular evolution, and ancestral hybridization events, which likely facilitated the radiation of the group by generating the genomic variations necessary for natural selection to act on. I identify genes undergoing differential selective pressures linked with ecological divergence, suggesting that parallel evolution is shaping clownfish diversification, and I pinpoint candidate genes involved in the evolution of the particular size- based hierarchical social structure observed in the group. I finally focus on the mechanisms underlying the evolution of a clownfish clade, the skunk complex. Through population genomics approaches, I demonstrate that gene flow occurred throughout the diversification of the group. Indeed, the species experienced moderate ancestral gene flow, which lessened but still persists in sympatry. Moreover, contrary to what was previously suggested, I demonstrate that A. sandaracinos did not originate from hybrid speciation. I finally pinpoint candidate regions of introgression between species that likely played a role in the diversification of the complex. Overall, my work provides the first insights into the genomic mechanisms underlying clownfish adaptive radiation.
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Comprendre comment les espèces se diversifient et créent l'étonnante biodiversité observée sur Terre sont des questions centrales depuis l’écriture de l’Origine des espèces par Darwin. Grâce à la révolution du séquençage, ces questions peuvent être abordées aujourd'hui en examinant comment l'architecture génomique et les facteurs biologiques et écologiques interagissent et mènent à la diversification des organismes. En ce sens, les poissons-clowns, qui ont connu une radiation adaptative suite à l'acquisition du mutualisme avec les anémones de mer, représentent un système fascinant. Ainsi, dans cette thèse, j’étudie l'architecture génomique qui sous-tend la diversification de ce groupe. Dans les deux premières sections, je génère des ressources génomiques pour dix espèces de poissons-clowns ainsi que pour l’espèce de demoiselle Pomacentrus moluccensis. À partir de ces données, je questionne les mécanismes génétiques qui sous-tendent l'acquisition du mutualisme. J’identifie plusieurs gènes ayant subi une sélection positive à la base du rayonnement des poissons-clowns. Ces gènes ont des fonctions associées à la décharge des toxines des anémones, suggérant donc une implication dans l'évolution de la capacité des poissons-clowns à vivre au sein de leurs hôtes normalement toxiques. Dans les deux dernières sections, je me plonge dans le processus de diversification des poissons-clowns. Grâce à des approches de génomique comparative, je montre non seulement que ce groupe compte une importante quantité d'éléments transposables au sein de son génome, mais qu’il a également subi une évolution moléculaire accélérée ainsi que des événements d'hybridation ancestrale. La combinaison de ces différents éléments a probablement facilité leur diversification en générant les variations génomiques nécessaires à l'action de la sélection naturelle. J’identifie également des gènes ayant subi des pressions de sélection différentielles en lien avec des divergences écologiques, suggérant donc un processus d’évolution parallèle impliquée dans la diversification des poissons-clowns. Finalement, je me suis concentrée sur les mécanismes liés à l'évolution d'un clade de poisson- clown - le clade “skunk”. Je démontre qu’un flux de gènes modéré s'est produit tout au long de la diversification de ce groupe, et - bien que son amplitude ait diminué avec le temps - il persiste encore en sympatrie. De plus, j’identifie des régions candidates d'introgression entre espèces qui ont probablement joué un rôle dans la diversification du complexe. Dans l'ensemble, mon travail fournit les premières informations concernant les mécanismes génomiques impliqués dans la radiation adaptative des poissons-clowns.