The effect of haemosporidian parasites on bird fitness and vector host preferences

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State: Public
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Serval ID
serval:BIB_45348C440488
Type
PhD thesis: a PhD thesis.
Collection
Publications
Institution
Title
The effect of haemosporidian parasites on bird fitness and vector host preferences
Author(s)
COZZAROLO Camille-Sophie
Director(s)
Christe Philippe
Institution details
Université de Lausanne, Faculté de biologie et médecine
Publication state
Accepted
Issued date
2021
Language
english
Abstract
Le parasitisme est l'un des modes de vie les plus courants et chaque espèce est susceptible d’être l’hôte d’au moins un parasite. Comme, par définition, les parasites causent divers degrés de dommages à leurs hôtes, ils représentent des pressions de sélection qui peuvent façonner la vie à chaque niveau d'organisation. Outre l'étude des conséquences - au sens large - du parasitisme, la recherche en parasitologie a également étudié les multiples causes des infections observées dans la nature.
La menace sur la survie d’un individu causée par une infection peut entraîner un changement de stratégie d’histoire de vie. Nous avons testé cette hypothèse en étudiant l'effet des parasites hémosporidiens sur la survie et le succès reproducteur de populations sauvages de mésanges charbonnières (Parus major). Les parasites hémosporidiens sont des parasites sanguins transmis par des diptères hématophages. Nous avons suivi des populations sauvages de mésanges charbonnières pendant leur période de reproduction sur une période de douze ans. En utilisant des analyses de capture-marquage-recapture, nous avons démontré que les oiseaux infectés par deux genres de parasites hémosporidiens (co-infectés) avaient un taux de survie plus faible que les oiseaux infectés par un seul genre. Nous avons également montré que les oiseaux co-infectés avaient un succès reproducteur annuel plus élevé que les oiseaux infectés par un seul genre. Toutefois, en nous concentrant sur un jeu de données qui ne contenait que les couples complets d'oiseaux, nous avons constaté que seuls le statut d'infection et l'âge des mâles prédit le succès reproducteur du couple. Les mâles d'un an ont mené moins de poussins à l’envol, et ont eu moins accès à l’accouplement que les mâles plus vieux. Ces deux études de terrain ont mis en évidence le rôle potentiel des parasites dans la sélection sexuelle et dans les compromis entre les traits d’histoire de vie, et invitent à examiner l'impact des interactions parasite-parasite sur la virulence.
Comme c'est le cas pour de nombreux parasites, nous avons plus souvent diagnostiqué Plasmodium chez les mâles que chez les femelles dans nos populations de mésanges. Ce biais de prévalence pourrait être dû – entre autres – à une préférence intrinsèque des moustiques, leurs vecteurs, pour les hôtes mâles. Nous avons testé cette hypothèse lors d’une expérience regroupant des paires d'oisillons mâles et femelles de la même couvée et notre population de moustiques Culex pipiens. Nous avons constaté que les moustiques ne montrent aucune préférence pour l'un ou l'autre sexe. Bien qu'un choix d'hôte biaisé puisse exister avec des hôtes sexuellement matures, nous discutons également des autres explications possibles de ce biais d’infection.
Le statut d'infection peut également influencer l’attraction des vecteurs. Cette hypothèse découle du constat que certains parasites peuvent manipuler le comportement de leur hôte, mais aussi d'autres aspects de son phénotype, à leur propre avantage. Nous avons fait une revue de littérature des études testant le changement d’attractivité des hôtes infectés pour les vecteurs arthropodes et avons identifié plusieurs aspects des protocoles expérimentaux qui peuvent entraîner des résultats contradictoires. L'hypothèse d'une attractivité renforcée par Plasmodium n'a jamais été testée dans des conditions naturelles. Nous avons comblé cette lacune en exposant un groupe de canaris (Serinus canaria) - la moitié d'entre eux étant infectés - à un grand nombre de moustiques dans des volières externes. Après avoir analysé les repas sanguins des moustiques pour déterminer sur quels oiseaux les moustiques s’étaient nourris, nous avons constaté que les moustiques ne piquaient pas plus les oiseaux infectés ou non infectés. Cependant, parmi les oiseaux infectés en phase chronique, le nombre de piqûres de moustiques était positivement corrélé à l'intensité d'infection. Nos résultats ne corroborent donc que partiellement l'hypothèse de la manipulation de l'attractivité de l'hôte par les parasites de la malaria.
Cette thèse illustre que les parasites hémosporidiens aviaires et leurs vecteurs peuvent être un modèle très utile pour évaluer les principales théories évolutives concernant le cycle de vie ou la sélection sexuelle, autant que des concepts plus spécifiques à la parasitologie tels que la manipulation de l'hôte.
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Les parasites sont omniprésents dans le règne du vivant et les divers degrés de dommages qu’ils causent à leur hôte peuvent influencer leur biologie à différentes échelles. Par exemple, si les chances de survie d’un individu sont menacées par une infection parasitaire, cet individu pourrait renforcer son effort reproductif pour maximiser le nombre de descendants qu’il produira avant sa mort. C’est l’hypothèse que nous avons testée en étudiant pendant douze ans des populations sauvages de mésanges charbonnières lors de leur saison de reproduction, ainsi que leurs parasites sanguins. Nous avons montré que les mésanges infectées menaient plus de poussins à l’envol par portée que les mésanges non-infectées, et les mésanges infectées par plusieurs parasites encore plus. Ces mésanges aux infections multiples avaient aussi un taux de survie plus bas. Ce résultat va dans le sens de l’hypothèse formulée.
Les parasites sanguins du genre Plasmodium – proches de ceux qui causent la malaria chez les humains –infectent en moyenne une plus grande proportion de mésanges mâles que de mésanges femelles dans nos populations vaudoises. Nous avons cherché à déterminer si cette différence était due à une préférence des moustiques Culex pipiens – qui transmettent les parasites de la malaria aux oiseaux – pour les oiseaux mâles. Nous avons mis au point une expérience lors de laquelle des moustiques, élevés en laboratoire, pouvaient choisir de piquer un oisillon de mésange mâle ou femelle, et nous avons trouvé que les moustiques ne préféraient pas particulièrement l’un ou l’autre sexe. Le biais d’infection pourrait avoir d’autres causes, comme par exemple une différence de réponse immunitaire.
Finalement, nous nous sommes intéressés au concept de manipulation des hôtes par les parasites. En effet, certains parasites peuvent induire une modification du comportement, de la morphologie ou de la physiologie de leur hôte pour augmenter leurs chances de transmission ou compléter leur cycle de vie. Les parasites transmis par des animaux qui se nourrissent de sang, les vecteurs, pourraient aussi manipuler leur hôte en les rendant plus attractifs pour ces vecteurs, ce qui leur permettrait d’augmenter leur transmission. Nous avons fait une revue de la littérature scientifique à ce sujet et avons trouvé que c’était le cas pour plusieurs parasites, mais nous avons aussi trouvé des résultats contradictoires. Nous avons donc choisi de mettre en évidence dans cette revue les caractéristiques de ces expériences qui ont pu amener à produire des résultats différents. Finalement, nous avons testé si, dans des conditions proches de leur habitat naturel, les moustiques avaient tendance à piquer plus les oiseaux infectés ou non. Pour ce faire, nous avons exposé des canaris domestiques, dont la moitié étaient infectés par la malaria aviaire, à un grand nombre de moustiques dans des volières extérieures. Nous avons analysé les repas sanguins des moustiques récupérés à la fin de l’expérience de manière à identifier quel oiseau a été piqué par chaque moustique. Nous n’avons pas trouvé de différence de taux de piqûres entre les canaris infectés et les non-infectés ; mais parmi les oiseaux infectés, ceux qui avaient une charge parasitaire plus élevée ont été plus piqués. Ces résultats ne donnent que partiellement du crédit à l’hypothèse de la manipulation de l’attractivité de l’hôte par les parasites à transmission vectorielle.
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Parasitism is one of the most common mode of life and every species is likely host to at least one parasite. As, by definition, parasites cause various degrees of harm to their hosts, they represent selection pressures that can shape life at every level of organization. Besides studying the consequences – in a broad sense – of parasitism, research in parasitology has also investigated the multiple causes of the patterns of infection observed in the wild.
From an individual’s point of view, the threat on survival caused by an infection can drive a shift in life history strategy. We tested this hypothesis by investigating the effect of haemosporidian parasites on the survival and the reproductive success of wild populations of great tits (Parus major). Haemosporidians, represented in birds by the genera Plasmodium, Haemoproteus and Leucocytozoon, are blood parasites transmitted by hematophagous dipteran insects. We monitored wild populations of great tits during their breeding season over twelve years. Using capture-marking-recapture analyses, we demonstrated that birds infected by two genera of haemosporidians (co-infected) had a lower survival rate than birds infected by one genus. We also showed that co-infected birds had a higher annual reproductive success than single- infected birds, and both single- and co-infected birds fledged more chicks than uninfected birds. However, when focalizing on a subset of the data that contained only full pairs of birds, we found that only the infection status and age of the males predicted reproductive success. One-year-old males had a lower fledging success, as well as a lower access to mating. These two field studies highlighted the potential role of parasites in life history tradeoffs and sexual selection, and encourage to examining the impact of parasite-parasite interactions on virulence.
As is the case of many parasites, Plasmodium was more often diagnosed in males than in females in our wild great tit populations. This male-biased prevalence could be due to diverse factors linked to difference in immunity or exposure. Another explanation could be an intrinsic preference of mosquitoes – their vectors
– for male hosts. We experimentally tested this hypothesis using pairs of male and female great tit nestlings from the same brood and our lab colony of Culex pipiens mosquitoes. We found that mosquitoes do not show a preference for one or the other sex. While a biased host choice could exist with sexually mature hosts, we also discussed other explanations for sex-biased infection.
Infection status can also influence host attractiveness to vectors. This hypothesis is derived from the finding that some parasites can manipulate the behavior of their host, but also other aspects of its phenotype, to their own advantage. We reviewed experimental evidence of parasite-induced increase in attractiveness to arthropod vectors and identified several aspects of experimental designs that could cause incongruent results. The hypothesis of Plasmodium-enhanced attractiveness has never been tested in a setup resembling natural conditions. We filled this gap by exposing a group of canaries (Serinus canaria) – half of them being infected – to a large number of Culex pipiens mosquitoes in external aviaries. After analyzing the blood meals of the retrieved mosquitoes to identify on which individual bird mosquitoes had fed on, we found that mosquitoes did not bite more infected or uninfected birds. However, among chronically infected birds, the number of mosquito bites was positively correlated to the intensity of infection. Our results thus gave only partial support to the hypothesis of manipulation of host attractiveness by malaria parasites.
This thesis illustrates that avian haemosporidians and their vectors can be a very useful model to evaluate major evolutionary theories regarding life history or sexual selection, as well as more parasitology-oriented concepts such as host manipulation.
Create date
01/06/2021 10:05
Last modification date
28/06/2021 10:50
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